Fiskflickan Ponyo längtar till världen ovanför vattenytan. Efter att ha träffat människopojken Sosuke blir hennes längtan allt större. Ponyo gör allt för att få vara med sin Sosuke. Vad hon inte räknat med är att hon samtidigt skapar obalans i världen. Havet gör uppror, och på dess vågor springer hon till sin älskade Sosuke. Men ska Ponyo kunna fortsätta att leva sitt liv som människoflicka och ska havet dra sig tillbaka och balansen i naturen återställas igen?